Hãng phim được thành lập ngày 15/06/1985 bởi hai đạo diễn phim hoạt hình nổi tiếng Miyazaki Hayao và Takahata Isao. Trước khi hình thành hãng phim thì Miyazaki và Takahata đã có sự nghiệp lâu dài với phim hoạt hình truyền hình và điện ảnh Nhật Bản và đã làm việc cùng nhau với phim The Great Adventure of Horus, Prince of the Sun và Panda! Go, Panda!; Suzuki là một biên tập viên của tạp chí truyện tranh Animage của Tokuma Shoten.

Hãng phim được thành lập sau sự thành công của phim Kaze no Tani no Nausicaä (Nausicaä của Thung lũng gió) vào năm 1984, được viết và đạo diễn bởi Miyazaki cho Topcraft và phân phối bởi công ty Toei. Nguồn gốc của phim xuất phát từ hai tập đầu của chuỗi truyện tranh được viết bởi Miyazaki công bố trong Animage như một chiến lược thu hút mối quan tâm từ công chúng cho phiên bản hoạt hình.[5][6] Suzuki là một phần của đội ngũ sản xuất phim và thành lập Studio Ghibli cùng với Miyazaki, cũng là người đã mời Takahata gia nhập hãng phim mới này.

Hãng phim chủ yếu sản xuất các phim của Miyazaki, và đạo diễn nhiều phim thứ hai là Takahata (đáng chú ý nhất là phim Mộ đom đóm. Các đạo diễn khác đã làm việc với Studio Ghibli gồm Yoshifumi Kondo, Hiroyuki Morita, Gorō Miyazaki, và Hiromasa Yonebayashi. Nhạc sĩ Hisaishi Joe là người sáng tác nhạc cho hầu hết các bộ phim của Miyazaki ở Ghibli. Trong sách Anime Classics Zettai! của họ, Brian Camp và Julie Davis đã ghi chú rằng Michiyo Yasuda như là "một trụ cột của đội ngũ sản xuất và thiết kế phi thường của Studio Ghibli". Có một thời điểm hãng phim có trụ sở tại Kichijoji, Musashino, Tokyo.[7]

Vào tháng 8 năm 1996, Disney và nhà xuất bản Tokuma Shoten đã đồng ý rằng Walt Disney Studios Motion Pictures sẽ phát hành các phim hoạt hình Studio Ghibli của Tokuma trên toàn thế giới.[8]

Nhiều trong số các phim của Ghibli ở Nhật được phân phối rạp bởi Toho trong khi phát hành video gia đình được xử lý bởi Walt Disney Studios Home Entertainment Nhật Bản.[9] Wild Bunch giữ quyền bán nhiều bộ phim của Ghibli ra quốc tế.[10] Các đối tác phân phối quốc tế chính của Ghibli cũng bao gồm Disney (Japan Home Video, Đài Loan, North America Home Video, Pháp),[9][10] GKIDS (Bắc Mỹ),[11] StudioCanal UK, và Madman Entertainment (Úc).

Trong nhiều năm, đã có mối quan hệ chặt chẽ giữa Studio Ghibli và tạp chí Animage, nơi thường xuyên phát hành các bài báo độc quyền về hãng phim và các thành viên của hãng trong một mục riêng "Ghi chép về Ghibli". Ảnh minh hoạ trong các phim của Ghibli và các tác phẩm khác cũng thường được ưu tiên làm trang bìa của tạp chí. Giữa năm 1999 và 2005, Studio Ghibli là một chi nhánh của Tokuma Shoten, nhà xuất bản của Animage.

Vào tháng 10 năm 2001, bảo tàng Ghibli mở cửa tại Mitaka, Tokyo.[12] Nó trưng bày các vật dựa trên các bộ phim của Ghibli và triển lãm các phim hoạt hình, bao gồm một số các phim ngắn của Ghibli không có sẵn ở nơi khác.

Hãng phim cũng được biết đến với chính sách "không biên tập" đầy nghiêm khắc trong việc cấp phép cho các bộ phim của họ ra nước ngoài. Đó là do phim Kaze no Tani no Nausicaä (Nausicaä của Thung lũng gió) đã bị biên tập nặng nề để cho bản phát hành phim ở Mỹ với tên Warriors of the Wind (Những chiến binh gió). Chính sách "không cắt" đã được nhấn mạnh khi đồng chủ tịch Harvey Weinstein của hãng Miramax đã đề nghị biên tập lại phim Mononoke Hime (Công chúa Mononoke) để làm cho nó thị trường hơn. Một nhà sản xuất Ghibli được đồn rằng đã gửi một thanh kiếm Nhật thật với thông điệp đơn giản: "Không cắt".[13]

Vào ngày 01/02/2008, Suzuki Toshio đã rời vị trí chủ tịch Studio Ghibli mà ông đã giữ kể từ năm 2005, và Koji Hoshino (cựu chủ tịch của Walt Disney Nhật Bản) đã tiếp quản. Suzuki cho biết ông muốn nâng cao các phim với chính đôi tay mình như là một nhà sản xuất, chứ không phải đòi hỏi điều đó từ các nhân viên của mình. Suzuki quyết định bàn giao chức vụ chủ tịch cho Hoshino bởi vì Hoshino đã giúp Studio Ghibli bán các video của mình kể từ năm 1996, cũng giúp phát hành phim Mononoke Hime (Công chúa Mononoke) ở Mỹ.[14] Suzuki vẫn phục vụ trong ban giám đốc của công ty.

Hai phim ngắn Studio Ghibli được tạo cho bảo tàng Ghibli được trưng bày tại Carnegie Hall Citywise Japan NYC Festival: "House Hunting" và "Mon Mon the Water Spider" được chiếu vào ngày 26/03/2011.[15]

Takahata phát triển một dự án để phát hành sau Ngọn đồi hoa hồng anh của Miyazaki Gorō (đạo diễn của Huyền thoại đất liền và đại dương, là con của Hayao) – một chuyển thể của Taketori Monogatari (Chuyện ông lão đốn tre).

Phim cuối cùng của đạo diễn Hayao Miyazaki trước khi nghỉ hưu là Kaze Tachinu (Gió nổi) về chiến đấu cơ Mitsubishi A6M Zero và người hát minh ra nó.[16]

Vào chủ nhật, 01/09/2013, Hayao Miyazaki đã tổ chức họp báo ở Venice để xác nhận mình nghỉ hưu, nói rằng: "Tôi biết tôi đã nói rằng tôi sẽ nghỉ hưu nhiều lần trong quá khứ. Nhiều người trong số các bạn sẽ nghĩ, 'Một lần nữa.' Nhưng lần này tôi khá nghiêm trọng."[17]

Vào ngày 31/01/2014, hãng công bố Gorō Miyazaki sẽ chỉ đạo chuỗi phim hoạt hình truyền hình đầu tiên của ông ấy, Sanzoku no Musume Rōnya, một chuyển thể của Ronia the Robber's Daughter của tác giả Astrid Lindgren cho NKH. Bộ phim là hoạt hình máy tính, được sản xuất bởi Polygon Pictures, và đồng sản xuất bởi Studio Ghibli.[18][19]

Vào tháng 03/2014, Suzuki Toshio về hưu khi là một nhà sản xuất và đảm nhận vị trí mới của tổng giám đốc. Yoshiaki Nishimura thay Suzuki trong vai trò nhà sản xuất.[20]

Vào ngày 03/08/2014, Suzuki Toshio thông báo rằng Studio Ghibli sẽ có một "khoảng dừng ngắn" để đánh giá lại và tái cấu trúc trong bối cảnh Miyazaki về hưu. Ông trình bày một số lo ngại về nơi công ty sẽ đi trong tương lai.[21] Điều này dẫn đến suy đoán rằng Studio Ghibli sẽ không bao giờ sản xuất bất kỳ bộ phim nào một lần nữa. Vào ngày 07/11/2014, Miyazaki phát biểu, "Tuy nhiên, đó không phải là ý định của tôi. Tất cả những gì tôi làm là thông báo rằng tôi sẽ nghỉ hưu và không thực hiện bất kỳ chính sách nào nữa."[22] Nhà sản xuất chính Yoshiaki Nishimura trong số nhiều nhân viên khác từ Ghibli đã rời khỏi để tìm đến Studio Ponoc vào tháng 4/2015, làm việc trên phim Mary and the Witch's Flower.